The deubiquitinase USP40 preserves endothelial integrity by targeting the heat shock protein HSP90β

Miao Jiaxing; Li Lian; Shaheen Nargis; Wei Jianxin; Jacko Anastasia M.; Sundd Prithu; Taleb Sarah J.; Mallampalli Rama K.; Zhao Yutong; Zhao Jing

doi:10.1038/s12276-024-01160-y

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저자정보: Miao Jiaxing (Dorothy M. Davis Heart and Lung Research Institute) Li Lian (Dorothy M. Davis Heart and Lung Research Institute) Shaheen Nargis (Dorothy M. Davis Heart and Lung Research Institute) Wei Jianxin (The University of Pittsburgh) Jacko Anastasia M. (The University of Pittsburgh) Sundd Prithu (The University of Pittsburgh) Taleb Sarah J. (Dorothy M. Davis Heart and Lung Research Institute) Mallampalli Rama K. (The Ohio State University) Zhao Yutong (The Ohio State University) Zhao Jing (Dorothy M. Davis Heart and Lung Research Institute)

저널정보: 대한생화학·분자생물학회 Experimental and Molecular Medicine Experimental and Molecular Medicine Vol.56

발행연도: 2024.2

수록면: 395 - 407 (13page)

DOI: 10.1038/s12276-024-01160-y

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Endothelial cell (EC) barrier disruption and inflammation are the pathological hallmarks of vascular disorders and acute infectious diseases and related conditions, including the coronavirus disease 2019 (COVID-19) and sepsis. Ubiquitination plays a critical role in regulating the stability, intracellular trafficking, and enzymatic activity of proteins and is reversed by deubiquitinating enzymes (DUBs). The role of DUBs in endothelial biology is largely unknown. In this study, we report that USP40, a poorly characterized DUB, prevents EC barrier disruption through reductions in the activation of RhoA and phosphorylation of myosin light chain (MLC) and cofilin. Furthermore, USP40 reduces EC inflammation through the attenuation of NF-ĸB activation, ICAM1 expression, and leukocyte-EC adhesion. We further show that USP40 activity and expression are reduced in response to endotoxin challenge. Global depletion of USP40 and EC-targeted USP40 depletion in mice exacerbated experimental lung injury, whereas lentiviral gene transfer of USP40 protected against endotoxin-induced lung injury. Using an unbiased approach, we discovered that the protective effect of USP40 occurs through the targeting of heat shock protein 90β (HSP90β) for its deubiquitination and inactivation. Together, these data reveal a critical protective role of USP40 in vascular injury, identifying a unique mechanistic pathway that profoundly impacts endothelial function via DUBs.

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