Mitochondrial citrate accumulation drives alveolar epithelial cell necroptosis in lipopolysaccharide-induced acute lung injury

Yang Hui-Hui; Jiang Hui-Ling; Tao Jia-Hao; Zhang Chen-Yu; Xiong Jian-Bing; Yang Jin-Tong; Liu Yu-Biao; Zhong Wen-Jing; Guan Xin-Xin; Duan Jia-Xi; Zhang Yan-Feng; Liu Shao-Kun; Jiang Jian-Xin; Zhou Yong; Guan Cha-Xiang

doi:10.1038/s12276-022-00889-8

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저자정보: Yang Hui-Hui (Central South University) Jiang Hui-Ling (Central South University) Tao Jia-Hao (Central South University) Zhang Chen-Yu (Central South University) Xiong Jian-Bing (Central South University) Yang Jin-Tong (Central South University) Liu Yu-Biao (Central South University) Zhong Wen-Jing (Central South University) Guan Xin-Xin (Central South University) Duan Jia-Xi (Xiangya Hospital) Zhang Yan-Feng (Xiangya Hospital) Liu Shao-Kun (Xiangya Hospital) Jiang Jian-Xin (Army Medical University) Zhou Yong (Central South University) Guan Cha-Xiang (Central South University)

저널정보: 대한생화학·분자생물학회 Experimental and Molecular Medicine Experimental and Molecular Medicine 제54권

발행연도: 2022.11

수록면: 1 - 15 (15page)

DOI: 10.1038/s12276-022-00889-8

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Necroptosis is the major cause of death in alveolar epithelial cells (AECs) during acute lung injury (ALI). Here, we report a previously unrecognized mechanism for necroptosis. We found an accumulation of mitochondrial citrate (citratemt) in lipopolysaccharide (LPS)-treated AECs because of the downregulation of Idh3α and citrate carrier (CIC, also known as Slc25a1). shRNA- or inhibitor–mediated inhibition of Idh3α and Slc25a1 induced citratemt accumulation and necroptosis in vitro. Mice with AEC-specific Idh3α and Slc25a1 deficiency exhibited exacerbated lung injury and AEC necroptosis. Interestingly, the overexpression of Idh3α and Slc25a1 decreased citratemt levels and rescued AECs from necroptosis. Mechanistically, citratemt accumulation induced mitochondrial fission and excessive mitophagy in AECs. Furthermore, citratemt directly interacted with FUN14 domain-containing protein 1 (FUNDC1) and promoted the interaction of FUNDC1 with dynamin-related protein 1 (DRP1), leading to excessive mitophagy-mediated necroptosis and thereby initiating and promoting ALI. Importantly, necroptosis induced by citratemt accumulation was inhibited in FUNDC1-knockout AECs. We show that citratemt accumulation is a novel target for protection against ALI involving necroptosis.

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